Ο Τζόνι είναι ένας νεαρός αρχιτέκτονας ιππόκαμπος που ζει στον Ειρηνικό Ωκεανό. Αν και τόσος δα μικρός, έχει μια τεράστια καρδιά, όπου μέσα της χωράνε όλοι οι ωκεανοί του κόσμου. Μα, το μεγαλύτερό του όνειρο είναι να μπορέσει να μάθει τι απέγινε η Μαργαριταρούπολη και να χτίσει την πρώτη μαργαριταρένια πολυκατοικία κάτω από το νερό με τα μαγικά μαργαριτάρια.

Έτσι, ο Τζόνι, μαζί με το συνεργείο του, τους Τζονομπακαλιάρους, ξεκινά το ταξίδι του προς τη μυθική Μαργαριταρούπολη. Εκεί θα αντιμετωπίσει μπερδεμένες καταστάσεις -γλώσσες που μιλάνε πιο πολύ από ό,τι το μέγεθος της γλώσσας τους, αλλά και πολλά ψάρια πυγολαμπίδες, που λάμπουν πιο πολύ από το φως τους- με κίνδυνο να καταστραφούν τα σχέδιά του.

Όμως, μια ομάδα υποβρύχιων κατακτητών που δημιούργησε ο Τζόνι, θα βάλει τα δυνατά της, με κοινό σκοπό τη δημιουργία της μαργαριταρένιας πολυκατοικίας. Θα τα καταφέρουν άραγε οι κατακτητές;